Die Geschichte der Spielstätte des FC St. Pauli am Heiligengeistfeld reicht bis in die unmittelbare Nachkriegszeit zurück. Bereits 1946 errichteten Vereinsmitglieder und Fans in Eigenarbeit aus Trümmerschutt eine erste, sehr einfache Stadionanlage an der Glacischaussee/Budapester Straße. Diese frühe Anlage musste 1961 der Internationalen Gartenbauausstellung (IGA) 1963 weichen und wurde abgerissen.
Parallel zum Abriss begannen die Bauarbeiten für das heutige Stadion, das nach Plänen des Architekturbüros agn Niederberghaus & Partner (Ibbenbüren) errichtet wurde und 1963 eröffnet werden konnte. Der Start verlief allerdings holprig: Bei der Planung war die Entwässerung des Spielfelds übersehen worden, sodass der Rasen in der Anfangszeit bei Regen regelmäßig unter Wasser stand.
Über die genauen Baukosten des Stadions von 1963 liegen keine verlässlichen, öffentlich dokumentierten Zahlen vor; das Bauwerk entstand als klassisches, funktionales Mehrzweckstadion der frühen 1960er Jahre auf dem städtischen Heiligengeistfeld, unmittelbar im Herzen des Stadtteils St. Pauli und in Sichtweite des historischen Millerntors, nach dem die Anlage benannt ist.
In seiner ursprünglichen Form der 1960er bis 1990er Jahre bestand das Millerntor-Stadion aus einer Mischung offener Stehplatzränge und einer überdachten Haupttribüne, mit einer Höchstkapazität von rund 32.000 Plätzen zu Spitzenzeiten. Die Lage direkt im dicht bebauten Stadtteil St. Pauli, unmittelbar neben dem Hamburger Rathaus und ohne große Pufferflächen, prägt bis heute die Architektur: Anders als viele moderne Arenen am Stadtrand musste jede der vier Tribünen einzeln und unter laufendem Spielbetrieb erneuert werden, was dem Stadion seinen charakteristischen, aus vier unterschiedlichen Bauabschnitten zusammengesetzten Charakter verleiht.
Die umfassende bauliche Neugestaltung zwischen 2006 und 2015 wurde für die Haupttribüne vom Dortmunder Büro SHA Scheffler Helbich Architekten GmbH verantwortet. Die vier neuen Tribünenbauten – Südtribüne, Haupttribüne, Gegengerade und Nordtribüne – entstanden nacheinander in jeweils eigenständigen Bauabschnitten und verbinden moderne Sicherheits- und Komforttechnik mit der bewusst erhaltenen, unaufgeräumten, kiezhaften Atmosphäre der Anlage. Zur Erstausstattung der Haupttribüne gehört ein VIP-Bereich; insgesamt verfügt das Stadion heute über 39 Logen mit 468 Plätzen, 2.491 Business-Sitzplätzen und 96 rollstuhlgerechten Plätzen.
Eine architektonische Besonderheit ist die 2010 eröffnete Kindertagesstätte "Kita Piraten-Nest" zwischen Süd- und Haupttribüne, die als weltweit erste stadioneigene Kindertagesbetreuung gilt und von der Pestalozzi-Stiftung Hamburg betrieben wird, mit Platz für rund 100 Kinder.
Der heute maßgebliche Umbauzyklus des Millerntor-Stadions erstreckte sich über rund ein Jahrzehnt, von 2006 bis 2015, und wurde tribünenweise realisiert. Die Finanzierung stellte die Hamburgische Bürgerschaft am 13. Dezember 2006 mit einem Zuschuss von 5,5 Millionen Euro sowie einem Verzicht auf Baugenehmigungsgebühren und einem symbolischen Erbbaurecht von einem Euro sicher.
Die Südtribüne wurde am 19. Dezember 2006 abgerissen, der Neubau begann im Mai 2007. Eine erste Teilöffnung mit rund 1.500 Stehplätzen erfolgte am 11. November 2007, die vollständige Fertigstellung am 18. Juli 2008 zu einem Spiel gegen die kubanische Nationalmannschaft; Generalunternehmer war die Hellmich Baugesellschaft. Die neue Südtribüne umfasst unter anderem den offiziellen Fanshop, Veranstaltungsflächen und Vereinsbüros.
Die Haupttribüne wurde 2009/2010 erneuert, nachdem sich das Projekt zunächst wegen fehlender Kreditzusagen verzögert hatte; im Oktober 2009 stellte die Stadt eine Bürgschaft zur Verfügung. Der Abriss erfolgte im November 2009, der Neubau zwischen Januar und August 2010; die Eröffnung fand am 28. August 2010 zur Saison 2010/11 statt, mit VIP-Bereich nach Plänen von SHA Scheffler Helbich.
Die Gegengerade folgte 2012/2013: Der Abriss begann nach dem letzten Heimspiel der Saison 2011/12, die untere Rangreihe war bereits zum Saisonstart 2012/13 nutzbar, die vollständige Eröffnung erfolgte im Januar 2013 zum Spiel gegen Energie Cottbus, womit die Gesamtkapazität auf 29.063 Plätze anstieg.
Den Abschluss bildete die Nordtribüne 2014/2015: Die provisorische Stahltribüne wurde nach dem DFB-Pokal-Spiel 2014 gegen Borussia Dortmund abgebaut, die neue Tribüne am 25. Juli 2015 mit einem Spiel gegen Arminia Bielefeld (0:0) eröffnet – ausverkauft mit der seither gültigen Gesamtkapazität von 29.546 Plätzen (16.940 Stehplätze, 12.606 Sitzplätze).
Bereits Jahrzehnte zuvor, in den 1980er Jahren, hatte es weitreichende, letztlich gescheiterte Ausbaupläne gegeben: Unter Präsident Otto Paulick wurde im Januar 1989 ein "Sport-Dome" mit rund 42.000 bis 50.000 Plätzen, Hotel, Kongresshallen und Einkaufszentrum vorgeschlagen, mit Kostenschätzungen zwischen 230 und 600 Millionen D-Mark. Nach massiven Protesten von Fans und Anwohnern unter dem Motto "Sport-Dome oder wir!" wurde das Projekt im April/Mai 1989 endgültig fallengelassen – ein Wendepunkt, der als Geburtsstunde der organisierten Fankultur beim FC St. Pauli gilt.
Für die 2020er Jahre plant der Verein einen weiteren, deutlich größeren Ausbauschritt: Nach dem Aufstieg in die Bundesliga strebt Präsident Oke Göttlich mittelfristig, über einen Zeitraum von bis zu 15 Jahren, eine Erweiterung auf rund 50.000 Plätze an. Finanziell unterlegt wird dieses Vorhaben unter anderem durch eine 2020er-Jahre-Genossenschaftsaktion, bei der Fans rund 29 Millionen Euro einbrachten, um Miteigentümer der Stadion-Infrastruktur zu werden.
Von 1970 bis 1998 trug das Stadion offiziell den Namen "Wilhelm-Koch-Stadion", benannt nach dem langjährigen Vereinspräsidenten Wilhelm Koch, der den Verein von 1931 bis 1945 und erneut von 1947 bis 1969 leitete. 1998 gab der Verein eine historische Untersuchung zu Kochs Rolle während des Nationalsozialismus in Auftrag, die dessen NSDAP-Mitgliedschaft sowie seine Übernahme eines vormals jüdischen Unternehmens dokumentierte; zugleich fand die Untersuchung keine Belege dafür, dass sich Koch und der frühere Miteigentümer Scharff im Zuge der Übernahme persönlich bereichert hätten, und beschrieb die Beziehung zwischen altem und neuem Eigentümer als eng, teils freundschaftlich.
Als Konsequenz aus dieser Aufarbeitung wurde der Name Wilhelm-Koch-Stadion 1999 zurückgenommen; seither trägt die Anlage den neutralen, auf die städtische Lage bezogenen Namen "Millerntor-Stadion", benannt nach dem historischen Stadttor Millerntor in unmittelbarer Nachbarschaft. Namensrechte an einen kommerziellen Sponsor wurden – anders als bei den meisten anderen deutschen Profistadien – bis heute nicht verkauft, was von vielen als Ausdruck der besonderen, kommerzkritischen Vereinsidentität des FC St. Pauli gewertet wird.
Eine Ausnahme in der internen Benennung bilden einzelne Tribünenteile: Innerhalb des Stadions haben Fanclubs und Verein einzelnen Bereichen eigene, nicht kommerzielle Namen gegeben, die die besondere Fankultur des Vereins widerspiegeln.
Die historische Höchstkapazität des Millerntor-Stadions lag bei rund 32.000 Zuschauern, überwiegend Stehplätzen, in der Zeit vor den Sicherheitsauflagen der 2000er Jahre. Aus Sicherheitsgründen wurde die Kapazität 2005 deutlich reduziert, unter anderem wurden vor einem DFB-Pokal-Spiel 829 Sitzplätze abgebaut, sodass die Kapazität zeitweise nur noch bei rund 19.800 Plätzen lag.
Mit dem Wiederaufbau der vier Tribünen zwischen 2007 und 2015 stieg die Kapazität schrittweise wieder an: rund 20.000 nach der Südtribüne (2008), 24.800 nach der Haupttribüne (2010), 29.063 nach der Gegengerade (2013) und schließlich die bis heute gültige Kapazität von 29.546 Plätzen nach Fertigstellung der Nordtribüne am 25. Juli 2015, aufgeteilt in 16.940 Stehplätze und 12.606 Sitzplätze. Dieses letzte Spiel gegen Arminia Bielefeld war zugleich restlos ausverkauft.
Ein historischer Meilenstein jenseits der reinen Zuschauerzahlen war die erste im westdeutschen Fernsehen live übertragene Fußballpartie überhaupt: das DFB-Pokal-Spiel des FC St. Pauli gegen Hamborn 07 am 24. Mai 1952 im Millerntor-Stadion.
Neben zahllosen Bundesliga-, Zweitliga- und Drittligapartien war das Millerntor-Stadion am 24. Mai 1952 Schauplatz der ersten im deutschen Fernsehen live übertragenen Fußballbegegnung, dem DFB-Pokal-Spiel gegen Hamborn 07 – ein Ereignis von medienhistorischer Bedeutung weit über den Sport hinaus.
Am 10. August 1996 fand im Stadion ein WM-Kampf im Boxen um den Weltmeistertitel im Halbschwergewicht nach WBC-Regeln zwischen Dariusz Michalczewski und Graciano Rocchigiani statt, eines der größten Boxevents, die je im Stadion ausgetragen wurden.
Von 2005 bis 2014 sowie noch einmal 2016 richtete der Verein regelmäßig den "Tag der Legenden" aus, ein Benefizspiel zwischen einer Auswahl ehemaliger Spieler von St. Pauli und dem Hamburger SV ("Team Hamburg") gegen eine Auswahl ehemaliger deutscher Nationalspieler ("Team Deutschland"), an dem jährlich rund 70 frühere Fußballlegenden teilnahmen und das über die Jahre mehr als 2 Millionen Euro an Einnahmen aus Ticketverkauf und Sponsoring erzielte; die Veranstaltung wurde am 1. März 2017 wegen des wachsenden organisatorischen Aufwands eingestellt.
Sportlich markierte die Rückkehr des FC St. Pauli in die Bundesliga zur Saison 2024/25 einen der bedeutendsten Momente der jüngeren Stadiongeschichte, da erstklassiger Fußball nach längerer Unterbrechung wieder regelmäßig im Millerntor-Stadion zu sehen war; der Verein blieb auch zur Saison 2025/26 erstklassig.
Das Millerntor-Stadion ist weit mehr als eine reine Fußballarena und dient regelmäßig als soziokultureller Veranstaltungsort im Herzen von St. Pauli. Seit dem Jahr 2000 laufen beim Einlauf der Mannschaften "Hells Bells" von AC/DC sowie nach Torerfolgen "Song 2" von Blur – ein akustisches Markenzeichen, das die besondere Atmosphäre des Stadions unterstreicht. Die Fanclubs haben durchgesetzt, dass Stadiondurchsagen und Werbeeinblendungen zehn Minuten vor Anpfiff eingestellt werden, damit die Fans ungestört singen können.
2010 erhielt das Stadion den PETA Progress Award für das nach Einschätzung der Organisation tierfreundlichste Fußballstadion Deutschlands, unter anderem wegen des umfangreichen vegetarischen und veganen Angebots an den Verkaufsständen.
Als städtebauliche Besonderheit ist die 2010 eröffnete Kindertagesstätte "Kita Piraten-Nest" zu nennen, die ganzjährig, unabhängig vom Spielbetrieb, rund 100 Kinder betreut und damit über den reinen Sportbetrieb hinaus fest in den Alltag des Stadtteils eingebunden ist. Die Lage auf dem Heiligengeistfeld, dem größten innerstädtischen Freigelände Hamburgs, macht das Stadionumfeld zudem regelmäßig zum Schauplatz von Jahrmärkten, Freiluftkonzerten und anderen Großveranstaltungen des Stadtteils, auch wenn diese formal getrennt vom Stadionbetrieb organisiert werden.
Das Millerntor-Stadion befindet sich auf städtischem Grund; der aktuelle Nutzungsvertrag des FC St. Pauli läuft bis 2060. Im Februar 2020 bot die Stadt Hamburg dem Verein zusätzlich ein verlängerbares Erbbaurecht beziehungsweise eine Vertragsverlängerung bis 2110 – dem 200. Jubiläum des FC St. Pauli – zu marktüblichen Konditionen an.
Mit dem Bundesliga-Aufstieg 2024 und dem Klassenerhalt in der Saison 2025/26 ist das Stadion regelmäßig ausverkauft oder nahezu ausverkauft; der Verein verfolgt mittelfristig, binnen bis zu 15 Jahren, den Plan, die Kapazität auf rund 50.000 Plätze zu erweitern, um im norddeutschen Vergleich, insbesondere gegenüber dem mit 57.000 Plätzen deutlich größeren Volksparkstadion des Lokalrivalen Hamburger SV, konkurrenzfähiger zu werden. Eine Genossenschaftsbeteiligung der Fans in Höhe von rund 29 Millionen Euro soll die notwendigen Investitionen mittragen.
Parallel dazu wird diskutiert, inwieweit eine mögliche Hamburger Olympiabewerbung das Areal beeinflussen könnte; in einzelnen Planungsvarianten ist vorgesehen, das Millerntor-Stadion temporär auch als Austragungsort für Hockey-Wettbewerbe zu nutzen, während andere Überlegungen sogar eine grundsätzliche Standortverlagerung diskutieren. Unabhängig von diesen langfristigen Planungen bleibt das Millerntor-Stadion mit seiner Lage auf dem Heiligengeistfeld, seiner unverwechselbaren Fankultur rund um das Totenkopf-Symbol des Vereins und seiner Nähe zum Hamburger Rathaus eines der atmosphärisch prägnantesten Stadien im deutschen Profifußball.